Castiglione del Lago a été construite sur un promontoire de roche calcaire sur les rives orientales du Lac Trasimeno. Les premiers à occuper cette zone furent probablement les étrusques, comme semblent le suggérer les restes de tombes qui sont apparus à la lumière dans cette zone.

Depuis l'occupation romaine, le village appartint selon les époques au Marquis de Toscane, à l'abbaye de San Germano di Campoleone, à Pérouse, au Duché de la famille Della Corgna jusqu'en 1647 où il revint de nouveau entre les mains du Grand Duc de Toscane et, au XVIII ème siècle où il passa à l'Etat Pontifical. A l'intérieur de l'habitat sont dans un excellent état de conservation la couronne de mur médiévale ainsi que le Palais de la Commune et le Palais Ducal des Della Corgna. Ce dernier, probablement un revêtement d'une structure préexistante oeuvre de Vignola ou de l'Alessi, accueille des fresques à thème mythologique de Giovanni Antonio Pandolfi et du florentin Salvio Salvini.
L'édifice le plus fascinant de tout le village est cependant, sans aucun doute, le château qui, entouré d'une imposant structure murale avec quatre tours et une haute saillie, représente l'un des plus beaux exemples d'art militaire en Ombrie.