Hay diferentes hipótesis sobre el orígin del nombre de la ciudad: la palabra Todi podría derivar del término "confín" ("tutere"), o de la palabra etrusca "tudicolare"; o de "tutus" (lugar alto y fortificado").

Existen varios mitos respecto a las orígines de Todi, pero la historia dice que la ciudad fue fundada por los Umbri en el 2700 aC.
Sucesivamente, el pueblo etrusco primero y el romano luego (III siglo aC) se adueñaron de Todi, dejando allí numerosos testimonios , como los Nicchioni Romani de la plaza del Mercado Viejo, originariamente probables partes de una basílica. En el 88 aC Marco Crasso despojó la ciudad de sus bienes, que después de la caida del Imperio Romano, fue depredada más de una vez. Pertenece a ese período la figura del santo Vescovo Fortunato, que llegó a ser el protector de la ciudad.
En la edad media Todi fue enemigo acérrimo de la cercana Orvieto. En el siglo XII se hizo libre común, empezando un período muy afortunado en que la ciudad se enriqueció de apreciables monumentos, entre los culaes el Palacio del Capitán, el Palacio de los Priores, la Catedral, y la muy interesante Iglesia de San Fortunato.
En 1236 nació el más afamado ciudadano de Todi, Jacopone da Todi, uno de los primeros poetas dialectal de Italia.
En 1500, después de un largo período de decadencia, la ciudad benefició del empuje artístico e inovador de la época del renacimiento; un magnífico ejempio es el Templo de la Consolación. En ese impulso artístico contribuyó mucho el Obispo Angelo Cesi, que realizó numerosas obras de arte.